Nouvel Article: Juillet 2020 (Besson et al)

17 Juillet 2020
Réchauffement climatique et pollution, même combat et même effet néfaste sur l’environnement :
Comment ces stress anthropiques impactent fortement le développement sensoriel et la survie d’un poisson corallien via une perturbation endocrinienne
Contact: Marc BESSON | Nature Communications

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Partout dans le monde, les poissons doivent faire face à de nombreux stress induits par l’homme, que ce soient des stress globaux comme le réchauffement climatique ou des stress plus locaux comme la pollution issue des pesticides d’origine agricole. Ces différents types de stress sont étudiés comme des phénomènes distincts par de nombreuses équipes de par le monde. Or, les équipes de Vincent Laudet à l’Observatoire Océanologique de Banyuls-sur-Mer et de David Lecchini du Centre de Recherches Insulaires et Observatoire de l’Environnement de Moorea (CRIOBE)* viennent de montrer dans un article publié dans Nature Communication que chez une espèce de poisson corallien, un stress global (augmentation de température) et un stress local (exposition à un pesticide) induisent l’un et l’autre une perturbation endocrinienne. Il y a donc convergence des deux types de stress qui peuvent même entrer en synergie. Ces résultats ont des conséquences importantes pour notre prise en compte des effets des stress anthropiques sur les populations animales.

La grande majorité des poissons de récifs possède une phase larvaire dite pélagique, durant laquelle les larves se développent en pleine mer. Ce n’est que plus tard que ces larves vont coloniser et s’installer dans les zones récifales, très souvent le long du littoral. On appelle cette transition le recrutement larvaire et celui-ci s’accompagne d’une métamorphose des larves en jeunes poissons. Ces deux étapes du recrutement et de la métamorphose sont primordiales dans le renouvellement des stocks de poissons et le maintien de la biodiversité. Récemment, de nombreuses études ont témoigné des effets néfastes des perturbateurs globaux (élévation de température, acidification des océans) et locaux (aménagement du littoral, pollution des eaux par les pesticides issus de l’agriculture, pollution sonore des bateaux) sur les capacités sensorielles des poissons coralliens lors du recrutement larvaire. Dans ce contexte, et après des premières recherches sur le rôle des hormones thyroïdiennes dans la métamorphose des poissons coralliens, les équipes de Vincent Laudet et David Lecchini ont donc cherché à comprendre si ces hormones pouvaient également contrôler le développement sensoriel des larves de poissons coralliens, et si les effets néfastes des stress anthropiques sur le recrutement larvaire pouvaient être causés par une perturbation de cette voie hormonale.

Les deux équipes s’intéressent depuis plusieurs années à l’importance des hormones thyroïdiennes chez les poissons coralliens. L’étude publiée dans « Nature Communications » menée dans le cadre de la thèse et du post-doctorat de Marc Besson montre comment une perturbation des hormones thyroïdiennes est à l’origine de défauts sensoriels et de la vulnérabilité à la prédation observés chez le poisson chirurgien bagnard Acanthurus triostegus exposés aux deux stress anthropiques, température et pesticide. Les chercheurs ont utilisé différentes approches écologiques, fonctionnelles, histologiques et comportementales, sur le terrain et en laboratoire, pour mieux comprendre l’importance des hormones thyroïdiennes dans le développement de trois structures sensorielles (la rétine, les narines et la ligne latérale). Les chercheurs ont également montré que ces hormones contrôlent l’acquisition des comportements de reconnaissance visuelle et chimique d’un prédateur, et même la vulnérabilité à la prédation. Ensuite, ils ont appliqué deux stress distincts (une augmentation de température et un pesticide, le chlorpyrifos) et ont observé leurs effets sur les taux d’hormones thyroïdiennes des larves de poisson. Les deux stress induisent une baisse de la concentration d’hormones thyroïdiennes chez les poissons exposés. Ces mêmes individus présentaient également un développement sensoriel altéré et une vulnérabilité à la prédation plus importante. En outre, ils ont montré, qu’un traitement avec de l’hormone thyroïdienne pouvait inverser ces effets, ce qui montre bien que dans les deux cas c’est la chute du taux de ces hormones qui induit les altérations des organes sensoriels et la vulnérabilité à a prédation.

Ces résultats démontrent pour la première fois que des perturbateurs anthropiques différentes mènent aux mêmes conséquences via un mécanisme interne commun : la perturbation d'une voie endocrinienne. Leur action peut même être synergique, puisqu’une exposition simultanée à des doses faibles (+1.5°C et 5 µg L-1 de chlorpyrifos, qui séparément ne produisent pas d’effet) suffit à perturber le système thyroïdien des poissons, suggérant que cette voie hormonale peut être sensible à de faibles doses de stress combinés.

Dans un contexte global de déclin des stocks de poissons (commerciaux et non commerciaux) par mortalité accrue des adultes (surpêche, destruction d’habitats), notamment dans les îles du Pacifique Sud où ils sont la principale ressource en protéines, de tel défauts de recrutement larvaire menacent un peu plus le maintien des populations de poissons. Cette étude souligne la grande sensibilité des jeunes stades de vie de poissons aux stress anthropiques. et démontre en outre que ces stress anthropiques convergent effectivement vers une altération de la signalisation des hormones thyroïdiennes. Cela doit conduire à un changement majeur dans notre appréciation des effets du changement climatique sur les populations animales.

* : UMR 7232 « Biologie des Organismes Marins » CNRS/Sorbonne Université – Observatoire Océanologique de Banyuls-sur-Mer
et :
CRIOBE, Centre de Recherches Insulaires et Observatoire de l’Environnement, USR 3278 CNRS-EPHE-UPVD, PSL Research University, Moorea, Polynésie française

ABSTRACT (EN)
Larval metamorphosis and recruitment represent critical life-history transitions for most teleost fishes. While the detrimental effects of anthropogenic stressors on the behavior and survival of recruiting fishes are well-documented, the physiological mechanisms that underpin these patterns remain unclear. Here, we use pharmacological treatments to highlight the role that thyroid hormones (TH) play in sensory development and determining anti-predator responses in metamorphosing convict surgeonfish, Acanthurus triostegus. We then show that high doses of a physical stressor (increased temperature of +3 °C) and a chemical stressor (the pesticide chlorpyrifos at 30 µg L−1) induced similar defects by decreasing fish TH levels and affecting their sensory development. Stressor-exposed fish experienced higher predation; however, their ability to avoid predation improved when they received supplemental TH. Our results highlight that two different anthropogenic stressors can affect critical developmental and ecological transitions via the same physiological pathway. This finding provides a unifying mechanism to explain past results and underlines the profound threat anthropogenic stressors pose to fish communities.

CITATION

Besson, M., Feeney, W.E., Moniz, I. et al. Anthropogenic stressors impact fish sensory development and survival via thyroid disruption. Nat Commun 11, 3614 (2020). https://doi.org/10.1038/s41467-020-17450-8

Contact :

Marc Besson, marc.besson@ens-lyon.org